The effects of diet and metabolism on the life history of an omnivorous carnivore

Abstract

Many ecological principles are built on relationships which connect an organism’s diet, space-use, and fitness. However, actualizing these theoretical relationships into reality is complicated, because an organism’s fitness is the result of many complex interactions. In the case of diet, for example, polyphagy is prevalent within the order Carnivora, yet there is a tendency to focus only on animal-derived foods when assessing diet quality. Thus, creating an oversimplified role of carnivores within ecological communities which excludes numerous trophic interactions that may be important to community stability, particularly given anthropogenic alterations to the environment or changes due to climate change. Shifts in primary productivity and other community interactions may lead to changes in species’ life histories as they adapt to changes in resource availability mediated through trade-offs among food quality and availability. Ecological theory predicts organisms will adapt their foraging behavior and energy allocation between growth and reproduction in a particular way, based on their life histories. However, there is variation among populations and individuals within species that deviate from the expectations but are locally adaptative, such as mothers altering their energy investment in reproduction. Offspring of mothers which invest more resources in reproduction tend to have higher lifetime fitness than offspring of mothers which invest fewer resources. Therefore, local adaptations to landscape changes which change maternal investments can affect population fitness metrics. Greater investment in each reproductive attempt may result in females that grow slower or reach a smaller asymptotic body size, which could decrease lifetime reproductive output and survival. Collectively, foraging patterns, as well as resource acquisition, and allocation can affect population growth and stability through reproductive output and female survival. Thus, understanding the links between the environment, growth, body size metrics, and reproductive investments provides important information for explaining population growth rates. Brown bears (Ursus arctos) are large-bodied hibernators that gestate, give birth, and begin lactating in the den during hibernation while consuming no additional foods or water. Thus, females undergo the most energetically taxing event in mammalian life history during a long fast and under extreme metabolic circumstances. Even though brown bears belong to the order Carnivora, many populations consume little meat, relying on vegetation, hard and soft mast, and invertebrates. The diverse brown bear diet suggests that they are highly adaptable to local conditions, which makes them an ideal species to study changes in climate and phenology, because we expect them to rapidly alter their behavior and foraging. Here, we determine how life history is affected by diet and physiological demands and how diet changes annually in response to resource availability. We used stable isotope and cortisol data as indices of diet and metabolic demands in addition to individual body condition indices and reproductive output from an individually marked brown bear population in southcentral Sweden. To address the larger research topic, this thesis focused on five specific research questions:1) do diet estimates from stable isotopes match previous estimates from scat analysis and ecological theory; 2) how does age and reproductive state affect cortisol concentrations in this population of brown bears; 3) how does resource availability and metabolic demands affect the life history trade-off between growth and reproduction; 4) are Scandinavian brown bears smaller than North American brown bears and what determines variation in growth; 5) how does brown bear diet change with annual variation in resource availability. We used Bayesian mixing models in R to estimate dietary proportions of the five main foods in our system (ants; Formica and Camponotus spp., bilberry; Vaccinium myrtillius, crowberry; Empetrum nigrum, lingonberry; Vaccinium vitis-idaea, and moose; Alces alces) and published data to estimate the proportion of fats, lipids, and carbohydrates, and energy content of brown bear diet. We used linear regression modelling to explain variance in cortisol, growth and body sizes, female reproductive investments, and trends in brown bear diet over time. We built models based on a priori hypotheses and used and information-theoretic framework to compare models. When we evaluated the individual model components, we used the extent to which the confidence or credible intervals overlapped zero as well as the amount of variation in the data explained by the model in question when compared to a similar model (i.e., differing by a single model component). Confidence or credible intervals with no overlap = strong evidence, some overlap (< ~10%) = moderate evidence, and intervals that overlapped zero by > 15% was weak evidence for a relationship between the covariate and the response variable in the equation. Brown diet estimated using stable isotopes did not resemble estimates from previous scat analyses and most closely resembled predictions from the optimum foraging theory, although none of the models fully described the relationship between brown bear foraging and community interactions in our system (question 1). The % dry matter proportions and metabolizable energy provided by proteins in Scandinavian brown bear diet was much lower than predicted—Scandinavian bears primarily consumed bilberries and lingonberries, followed by crowberries, ants, and moose. Cortisol concentrations measured in brown bear hair varied among demographic classes, as well as with age (question 2). Solitary bears had the lowest cortisol concentrations and females with dependent offspring had substantially higher concentrations, while dependent offspring had the highest concentrations. Cortisol is predominately a metabolic steroid hormone and reflects the energetic demands of organisms, therefore, higher cortisol concentrations are likely related to the extraordinary metabolic demands that developing offspring and reproducing females’ experience. Offspring mass was greater with heavier mothers and lower in larger litters and in years with higher bear density (question 3). Variation in the mass difference between mothers and offspring was best explained by the model that accounted for the effects of residual maternal mass, maternal δ15N, litter size, and bear density. This suggests that when energetic demands increase beyond some unknown threshold, females pass the burden onto their offspring. Brown bear size was different between North America and Scandinavia, but only for females (question 4). Alberta females were heavier and longer than Swedish females and there was a positive effect of NDVI on female size. The capture model was the most parsimonious model to explain variation in male mass between the study areas and contained no habitat variables. Through time, there is evidence that the proportion of ants and moose in the diet have decreased, whereas the proportion of bilberry in the diet has remained stable or slightly increased (question 5). Variation in δ13C values was negatively correlated with bilberry productivity and the number of moose calves observed in the year in which hair was grown. Variation in δ15N values was best described by the model that accounted for the effects of bear age, sex, an interaction between age and sex, and bilberry production the year prior to hair growth. Brown bear diet in Scandinavia seems to be driven directly by primary productivity, with bears either consuming more higher-trophic foods or catabolizing their own tissues to meet energetic requirements following years with poor bilberry production, which is surprising for an “apex predator”. These results highlight the importance of expanding our views of species and ecological principals beyond narrow human constructs, such as “carnivore” and “apex predator”. Human constructs around nature that become too narrow lead to comparisons which can minimize the views and novel research questions. No single population or life history is superior to others. Instead, each iteration is a unique result from different selection pressures. Rather than focusing on what makes one population “more fit” than the other, ecologists should focus on the environmental limitations that drive differences among individuals, populations, or species and the unique adaptations that arise due to environmental limitations. Understanding the diverse adaptations required to meet metabolic demands under extreme conditions and the evolutionary processes that shape and maintain these adaptations is critical to conserving ecosystem processes. This research project has expanded our understanding of both brown bear ecology as well as the larger ecological theories within our discipline. Yet these are only a foundation on which to build a better understanding of life-history trade-offs in the face of extreme metabolic demands, such as giving birth and lactation during a long fast.

Mange økologiske prinsipper er bygget på relasjoner som forbinder en organismes kosthold, plassbruk og kondisjon. Imidlertid er det komplisert å aktualisere disse teoretiske forholdene til virkelighet, fordi en organismes kondisjon er et resultat av mange komplekse interaksjoner. Når det gjelder kosthold, for eksempel, er polyfagi utbredt i ordenen Carnivora, men det er en tendens til å fokusere kun på animalsk avledet mat når man vurderer kostholdskvalitet. Dermed skaper en overforenklet rolle for rovdyr i økologiske samfunn som utelukker mange trofiske interaksjoner som kan være viktige for samfunnsstabilitet, spesielt gitt menneskeskapte endringer i miljøet eller endringer på grunn av klimaendringer. Endringer i primærproduktivitet og andre samfunnsinteraksjoner kan føre til endringer i artenes livshistorie når de tilpasser seg endringer i ressurstilgjengelighet mediert gjennom avveininger mellom matkvalitet og tilgjengelighet. Økologisk teori forutsier at organismer vil tilpasse sin fôringsatferd og energiallokering mellom vekst og reproduksjon på en bestemt måte, basert på deres livshistorier. Det er imidlertid variasjon mellom populasjoner og individer innen arter som avviker fra forventningene, men som er lokalt tilpasningsdyktige, for eksempel mødre som endrer energiinvesteringen sin i reproduksjon. Avkom av mødre som investerer mer ressurser i reproduksjon har en tendens til å ha høyere livstidskondisjon enn avkom av mødre som investerer færre ressurser. Derfor kan lokale tilpasninger til landskapsendringer som endrer mors investeringer påvirke populasjonskondisjonsmålinger. Større investering i hvert reproduksjonsforsøk kan resultere i hunner som vokser saktere eller når en mindre asymptotisk kroppsstørrelse, noe som kan redusere livslang reproduksjonsproduksjon og overlevelse. Samlet sett kan fôrmønstre, så vel som ressursanskaffelse og allokering påvirke befolkningsvekst og stabilitet gjennom reproduktiv produksjon og kvinnelig overlevelse. Å forstå sammenhengene mellom miljø, vekst, kroppsstørrelsesmålinger og reproduktive investeringer gir derfor viktig informasjon for å forklare befolkningsvekstrater. Brunbjørn (Ursus arctos) er store dvaleviner som blir gravide, føder og begynner å amme i hiet under dvalemodus mens de ikke inntar ekstra mat eller vann. Dermed gjennomgår hunner den mest energisk belastende hendelsen i pattedyrs livshistorie under en lang faste og under ekstreme metabolske omstendigheter. Selv om brunbjørn tilhører ordenen Carnivora, spiser mange populasjoner lite kjøtt, avhengig av vegetasjon, hard og myk mast og virvelløse dyr. Den mangfoldige brunbjørndietten antyder at de er svært tilpasningsdyktige til lokale forhold, noe som gjør dem til en ideell art for å studere endringer i klima og fenologi, fordi vi forventer at de raskt endrer atferd og fôr. Her bestemmer vi hvordan livshistorien påvirkes av kosthold og fysiologiske krav og hvordan kostholdet endres årlig som svar på ressurstilgjengelighet. Vi brukte stabile isotop- og kortisoldata som indekser for kosthold og metabolske behov i tillegg til individuelle kroppstilstandsindekser og reproduksjonsproduksjon fra en individuelt merket brunbjørnbestand i Sør-Midt-Sverige. For å adressere det større forskningstemaet, fokuserte denne avhandlingen på fem spesifikke forskningsspørsmål: 1) samsvarer diettestimater fra stabile isotoper med tidligere estimater fra scat-analyse og økologisk teori; 2) hvordan påvirker alder og reproduksjonstilstand kortisolkonsentrasjonen i denne populasjonen av brunbjørner; 3) hvordan påvirker ressurstilgjengelighet og metabolske krav livshistorieavveiningen mellom vekst og reproduksjon; 4) er skandinavisk brunbjørn mindre enn nordamerikansk brunbjørn og det som bestemmer variasjon i vekst; 5) Hvordan endres brunbjørnens diett med årlig variasjon i ressurstilgjengelighet. Vi brukte Bayesianske blandingsmodeller i R for å estimere kostholdsandeler av de fem viktigste matvarene i systemet vårt (maur; Formnica og Camponotus spp., blåbær; Vaccinium myrtillius, kråkebær; Empetrum nigrum, tyttebær; Vaccinium vitis-idaea og elg; Alces alces) og publiserte data for å estimere andelen fett, lipider og karbohydrater, og energiinnholdet i brunbjørndietten. Vi brukte lineær regresjonsmodellering for å forklare varians i kortisol, vekst og kroppsstørrelser, kvinnelige reproduktive investeringer og trender i brunbjørndiett over tid. Vi bygde modeller basert på a priori hypoteser og brukte et informasjonsteoretisk rammeverk for å sammenligne modeller. Da vi evaluerte de enkelte modellkomponentene, brukte vi i hvilken grad konfidensintervallene eller troverdige intervaller overlappet null, samt mengden variasjon i dataene som ble forklart av den aktuelle modellen sammenlignet med en lignende modell (dvs. differensierende med en enkelt modellkomponent). Konfidens eller troverdige intervaller uten overlapping = sterk evidens, noe overlapping (< ~10 %) = moderat evidens, og intervaller som overlappet null med > 15 % var svake bevis for en sammenheng mellom kovariaten og responsvariabelen i ligningen. Brun diett estimert ved hjelp av stabile isotoper lignet ikke estimater fra tidligere scat-analyser og lignet mest på prediksjoner fra teorien om optimal fôring, selv om ingen av modellene fullt ut beskrev forholdet mellom brunbjørnens fôring og samfunnsinteraksjoner i systemet vårt (spørsmål 1). % tørrstoffandeler og metaboliserbar energi levert av proteiner i skandinavisk brunbjørndiett var mye lavere enn spådd - skandinaviske bjørner spiste først og fremst blåbær og tyttebær, etterfulgt av kråkebær, maur og elg. Kortisolkonsentrasjoner målt i brunbjørnehår varierte mellom demografiske klasser, så vel som med alder (spørsmål 2). Solitære bjørner hadde de laveste kortisolkonsentrasjonene og hunner med avkom hadde vesentlig høyere konsentrasjoner, mens avhengige avkom hadde de høyeste konsentrasjonene. Kortisol er hovedsakelig et metabolsk steroidhormon og gjenspeiler de energiske kravene til organismer, derfor er høyere kortisolkonsentrasjoner sannsynligvis relatert til de ekstraordinære metabolske kravene som utvikler avkom og reproduserer kvinners opplevelse. Avkomsmassen var større hos tyngre mødre og lavere i større kull og i år med høyere bjørnetetthet (spørsmål 3). Variasjon i masseforskjellen mellom mødre og avkom ble best forklart av modellen som tok hensyn til effekten av gjenværende mormasse, mors δ15N, kullstørrelse og bjørnetetthet. Dette antyder at når energikravene øker utover en ukjent terskel, overfører hunnene byrden til avkommet. Brunbjørnstørrelsen var forskjellig mellom Nord-Amerika og Skandinavia, men bare for hunner (spørsmål 4). Alberta-hunner var tyngre og lengre enn svenske hunner, og det var en positiv effekt av NDVI på hunnstørrelsen. Fangstmodellen var den mest sparsommelige modellen for å forklare variasjon i mannlig masse mellom studieområdene og inneholdt ingen habitatvariabler. Over tid er det dokumentert at andelen maur og elg i kostholdet har gått ned, mens andelen blåbær i kosten har holdt seg stabil eller litt økt (spørsmål 5). Variasjon i δ13C-verdier var negativt korrelert med blåbærproduktivitet og antall elgkalver observert i året håret ble dyrket. Variasjon i δ15N-verdier ble best beskrevet av modellen som tok hensyn til effekten av bjørnealder, kjønn, et samspill mellom alder og kjønn, og blåbærproduksjon året før hårvekst. Brunbjørndiett i Skandinavia ser ut til å være drevet direkte av primærproduktivitet, med bjørner som enten spiser mer høytrofisk mat eller kataboliserer sitt eget vev for å møte energibehov etter år med dårlig blåbærproduksjon, noe som er overraskende for et "apex-rovdyr". Disse resultatene fremhever viktigheten av å utvide vårt syn på arter og økologiske prinsipper utover smale menneskelige konstruksjoner, som "kjøtteter" og "apex-rovdyr". Menneskelige konstruksjoner rundt naturen som blir for snevre fører til sammenligninger som kan minimere synspunktene og nye forskningsspørsmål. Ingen enkelt befolkning eller livshistorie er overlegen andre. I stedet er hver iterasjon et unikt resultat fra forskjellige seleksjonstrykk. I stedet for å fokusere på hva som gjør den ene populasjonen "mer egnet" enn den andre, bør økologer fokusere på miljøbegrensningene som driver forskjeller mellom individer, populasjoner eller arter og de unike tilpasningene som oppstår på grunn av miljøbegrensninger. Å forstå de ulike tilpasningene som kreves for å møte metabolske krav under ekstreme forhold og de evolusjonære prosessene som former og opprettholder disse tilpasningene er avgjørende for å bevare økosystemprosesser. Dette forskningsprosjektet har utvidet vår forståelse av både brunbjørnøkologi så vel som de større økologiske teoriene innen vår disiplin. Likevel er disse bare et grunnlag for å bygge en bedre forståelse av livshistorieavveininger i møte med ekstreme metabolske krav, som fødsel og amming under en lang faste.